Cell | 求偶的博弈：雄性间的竞争如何影响雌性果蝇选择配偶
Cell | 求偶的博弈：雄性间的竞争如何影响雌性果蝇选择配偶
在自然界中，许多物种的求偶仪式都极为冗长而复杂，这是交配前的重要步骤。由于雌性在孕育后代时承担更高的代谢成本，因此通常被认为在选择配偶时更加挑剔，而雄性的求偶展示可以视为性选择压力下进化出的“行为装饰”，旨在展现其作为合适配偶的品质【1】。然而，雌性究竟如何评估不同雄性的求偶表现，并最终决定选择哪个配偶，仍然是一个未解之谜。
以果蝇为例，雄性会通过一系列复杂的行为向雌性求偶，包括追逐雌性、单侧翅膀振动以产生物种特异性的求偶歌曲【2】。过去的研究主要关注单一求偶配对，强调雄性的求偶歌曲在促成雌性交配决策中的作用。然而，在野外环境中，单个雌性往往会同时受到多个雄性的追逐，形成激烈的交配竞争，但她们在众多同种雄性中做出最终选择的机制仍不清楚。
有研究发现雌性可能依据自身偏好的形态或行为特征选择配偶，这符合性选择中“雄性特征与雌性偏好协同进化”的观点。然而，雌性偏好也可能受到雄性竞争的间接影响。在竞争环境中，每个雄性都试图提高自身的繁殖成功率，同时削弱竞争对手的机会【3】。在极端情况下，雄性甚至可能通过直接干预雌性的选择权来获得交配机会。因此，揭示雌性交配策略的内在逻辑，不仅需要研究雌性的感觉偏好，还要理解雄性求偶行为在竞争环境中的变化，以及雄性之间的互动如何影响雌性的感知和交配决策。
2025年2月13日，洛克菲勒大学Vanessa Ruta实验室在Cell杂志发表了题为Male-male interactions shape mate selection in Drosophila的研究文章，揭示了雄性果蝇在求偶时如何通过攻击性的翅膀弹动来驱赶竞争者，并干扰雌性对其他雄性的感知，以获得交配权；强调了在P1a和pC1x神经元等的调控下，雄性压制竞争对手的能力不仅对其获得交配权至关重要，而且影响着雌性的交配决策。
作者首先设计了竞争性求偶试验（MMF），让两只遗传背景相同的雄性争夺一只处女雌性，以分析雌性如何评估雄性的求偶表现。实验表明，最终成功交配的雄性并不能通过其求偶行为或形态特征进行预测。尽管两只雄性都会长时间追逐雌性，但最终成功交配的雄性往往在最后时刻占据最佳交配位置，并进行最后的翅膀伸展。尽管求偶歌曲被认为是雌性选择配偶的重要因素，但作者发现即使有翅雄性在唱歌，静音的无翅雄性有时也能成功交配，表明它们可能借用了有翅雄性的求偶信号。总体来看，雌性更依赖求偶歌曲的存在来识别合适配偶，而非直接比较求偶歌曲的质量高低。
为了进一步探讨雄性竞争在配偶选择中的作用，作者利用分类器分析MMF三元组中的雄性互动模式。结果显示，竞争环境下，雄性争夺雌性附近的最佳位置，并展现出不同于单独求偶时的行为模式。他们会穿插双翅弹动（通常被认为是一种争斗行为），同时继续求偶。此外，雄性会“窃听”竞争对手的求偶歌曲，并调整自己的行为以进行竞争性互动。即使没有雌性存在，播放同种求偶歌曲也能引发雄性之间的争斗行为。然而，失聪对弹动行为影响很小，而同时失聪和失嗅则会抑制弹动，表明嗅觉信号（如cVA）在近距离竞争中起着重要作用。因此，雄性竞争下的求偶行为受到听觉和嗅觉信号的共同调节，歌曲可能在近距离互动中与信息素发挥相似的功能。
此外，在竞争环境下，雄性弹动翅膀时会产生一种高频脉冲，类似“争斗歌曲”。这一行为由R85A12神经元控制，并具有性二态性，仅在雄性中出现。光遗传学实验表明，激活R85A12神经元可诱发弹动和相关声信号，而抑制这些神经元则会抑制弹动行为，但不会影响求偶和唱歌行为。进一步分析发现，双侧翅膀弹动和单侧翅膀伸展是独立的声交流通道，在雄性竞争中均发挥关键作用。
此外，弹动产生的争斗歌曲会掩盖求偶歌曲的特征频率，使得雌性听觉通路中的vpoEN神经元对求偶歌曲的反应减弱，而vpoIN神经元则对争斗歌曲反应增强。这种干扰改变了雌性听觉系统的“兴奋-抑制”平衡，使得雌性更难以感知求偶歌曲的信号。行为实验也表明，在竞争环境下，雌性打开阴道板的概率降低，并且接受交配所需的时间更长。因此，争斗性翅膀弹动通过干扰雌性的听觉系统，有效地降低了雌性对求偶歌曲的感知和接受交配的意愿。
面对竞争者持续不断的声学干扰，雄性是如何提高交配成功率的呢？研究发现，交配即将发生时，雄性会进行最后一次翅膀伸展，并通过弹动翅膀驱赶竞争对手，而失败的雄性则被排除在交配对之外。成功交配通常发生在雄性成功独处片刻，并用未受干扰的求偶歌曲向雌性求爱，从而促使雌性打开阴道板。抑制弹动行为的雄性在竞争环境中处于劣势，表明弹动行为不仅干扰雌性听觉，也通过物理限制竞争对手接近雌性来提高自身的繁殖成功率。
研究还发现，雄蝇能够根据感觉信号迅速在求偶和争斗行为之间切换。P1a神经元主要参与求偶，而pC1x神经元则控制争斗行为，如翅膀弹动。激活pC1x神经元会引发攻击行为，抑制则会抑制翅膀弹动，但不会影响求偶。此外，pC1x神经元在雄性开始跟踪视觉目标时反应较弱，但在求偶歌曲播放期间雄性开始争斗展示时被强烈激活，以驱动竞争行为。作者还发现cVA信息素在调节雄性对其他个体的攻击性反应中起着重要作用。因此，P1a和pC1x神经元似乎并非相互抑制，而是共同参与调节雄性的社会行为，P1a神经元维持雄性的唤醒状态，而pC1x神经元则触发短暂的攻击行为。
综上所述，本研究揭示了雄性果蝇在求偶时如何通过翅膀弹动来驱赶竞争者，并干扰雌性的交配决策。竞争状态下的交配行为由P1a和pC1x神经元协调控制，确保雄性持续追求雌性，直至竞争者退出竞争，最终获得交配权。本研究强调了雄性竞争能力不仅对于繁殖成功至关重要，而且对雌性最终的交配决策产生关键影响。
参考文献
Ryan, M.J., Page, R.A., Hunter, K.L., and Taylor, R.C. (2019). ‘Crazy love’: nonlinearity and irrationality in mate choice.Anim. Behav.147, 189–198.
Dickson, B.J. (2008). Wired for Sex: The Neurobiology of Drosophila Mating Decisions.Science322, 904–909.
Wong, B.B.M., and Candolin, U. (2005). How is female mate choice affected by male competition?Biol. Rev. Camb. Philos. Soc.80, 559–571.